Die ungewöhnliche Idee zur Gründung des Ikonen-Museums in einer damals vom Bergbau geprägten Stadt mitten im Ruhrgebiet entstand während einer Ausstellung von hundert Ikonen aus westdeutschem Privatbesitz, die zu Beginn des Jahres 1955 in der Städtischen Kunsthalle gezeigt wurde. Damals waren die Kultbilder der Ostkirche noch nahezu unbekannt, doch die Ausstellung zog unerwartet viele Besucher an. Als der Initiator der Ausstellung und damalige Direktor der Recklinghäuser Kunsthalle, Thomas Grochowiak (1914–2012), erfuhr, dass die beiden bedeutendsten deutschen Ikonensammler, der Osteuropahistoriker Prof. Dr. Martin Winkler (1893–1982) und der Hautarzt Dr. Heinrich Wendt (1901–1956), ihre Sammlungen zum Kauf anboten, hatte er eine zukunftsweisende Idee: Er wollte die Ikonen für Recklinghausen erwerben und ein Museum für ostkirchliche Kunst gründen. Schon anderthalb Jahre nach der Ausstellung, am 21. Juli 1956, konnte das Ikonen-Museum in der ehemaligen Turmschule, einem 1795 errichteten Gebäude gegenüber der Propsteikirche St. Peter, mitten in der Altstadt von Recklinghausen eröffnet werden.
Die insgesamt 73 russischen Ikonen der Sammlungen Wendt und Winkler bildeten den qualitativ hochwertigen Grundstock für das neue Museum. Bis zur Eröffnung konnte der Bestand durch zusätzliche Ankäufe und Schenkungen um weitere 150 Ikonen erweitert werden.
Heute ist das Museum ist das weltweit bedeutendste Museum ostkirchlicher Kunst außerhalb der orthodoxen Länder. Fast 4.000 Ikonen, Goldstickereien, Miniaturen, Holz- und Metallarbeiten aus Russland, Griechenland und den Balkanländern vermitteln einen umfassenden Überblick über die vielfältigen Themen und die stilistische Entwicklung der Ikonenmalerei und der angewandten Kunst im christlichen Osten. Die qualitativ herausragende Ikonensammlung umfasst Werke vom 13. bis zum Anfang des 20. Jahrhunderts.
Neben Ikonen im engeren Sinne, nämlich den auf Holztafeln gemalten Bildern bzw. den in Bronze gegossenen Metallikonen, zeigt das Museum weitere ostkirchliche Kunstwerke wie geschnitzte und gegossene Kreuze, liturgische Geräte, Miniaturmalereien, Goldstickereien (Teile von Bischofsgewändern, Grabtücher usw.), Schnitzereien aus Holz und Bein und Goldschmiedearbeiten.